A quattordici anni viene costretto momentaneamente in carrozzella dalla Sindrome di Osgood-Schlatter, ma si riprende ben presto ed esordisce in serie A con il Napoli il 5 maggio 1985, al San Paolo contro la Juventus. Proprio Napoli e Juventus saranno le due squadre che daranno a Ferrara numerose affermazioni sia in campo nazionale che internazionale.
A Napoli Ferrara gioca durante tutta l'era di Maradona: vince il primo scudetto e la Coppa Italia nella stagione 1986/87 poi due secondi posti consecutivi in Serie A, e ancora uno scudetto, nel 1989/90.
Nella stagione 1988/89 il Napoli vince anche il suo primo trofeo europeo, la Coppa UEFA, battendo in finale lo Stoccarda grazie anche ad un memorabile goal al volo di destro di Ferrara servito da Maradona con uno spettacolare assist di testa. Ancora oggi restano nella memoria dei tifosi le immagini di Maradona che, abbracciando un Ciro Ferrara in lacrime per la commozione, ne sottolinea i meriti per la vittoria.
In dieci stagioni totalizza duecentoquarantasette presenze in serie A segnando dodici goal, cinque in Coppa dei Campioni, venti in Coppa UEFA segnando un goal.
Nel 1994 il suo allenatore Marcello Lippi lascia Napoli per trasferirsi alla Juventus e Ferrara lo segue. Inizia così un nuovo ciclo che dura fino al 2005. Con la maglia bianconera gioca duecentocinquantatre partite in serie A segnando quattordici goal e cinquantaquattro in Coppa dei Campioni segnando un goal). A Torino vince sei scudetti, la Champions League 1996, una Coppa Italia e quattro Supercoppe Italiane.
Ha giocato in tutto esattamente cinquecento partite in serie A nel corso di ventuno stagioni consecutive, ed è il decimo giocatore italiano di tutti i tempi per presenze.
Ferrara ha esordito in nazionale in Italia-Argentina 3-1 del 10 giugno 1987. In azzurro ha giocato quarantanove partite. Ha fatto parte della squadra che ha partecipato alla XXIV Olimpiade nel 1988 classificandosi al IV° posto, dopo essere stata sconfitta per ben 4 a 0 dall'esordiente Zambia. | 
