Nato in una famiglia di origini armene (uno dei suoi avi partecipò alla rivoluzione russa), iniziò la sua carriera calcistica nel Grenoble, con cui disputò 6 campionati dal 1984 al 1990 (cinque in serie B ed uno in serie C) con l'intermezzo di una stagione giocata con lo Strasburgo (1989-1990, in cui segnò 21 reti e fu capocannoniere del torneo).
Le sue grandi giocate convinsero i dirigenti del Monaco ad acquistarlo nel 1991. Con i monegaschi Djorkaeff disputò quattro stagioni ad ottimi livelli (nel 1994 fu capocannoniere della serie A transalpina con 20 centri), vincendo uno scudetto e due coppe nazionali. Disputò l'annata 1995-1996 con il Paris Saint-Germain, con cui vinse il campionato francese, la Coppa di Francia e la Coppa delle Coppe.
Nell'estate del 1996 passò all'Inter. La prima annata con i nerazzurri si concluse con 14 reti in 33 partite. Nella stagione successiva segnò 8 reti, vincendo con i milanesi la Coppa UEFA. I risultati non ottimi arrivati nella stagione 1998-1999 (per lui 25 presenze e 8 goal) lo convinsero a trasferirsi in Germania, in una squadra di media caratura, il Kaiserslautern.
Il primo anno con i tedeschi fu molto buono (11 centri in 25 partite), ma poi il suo livello di gioco calò e nel gennaio del 2001 passò al Bolton, squadra inglese di Premier League che ambiva alla salvezza. Le due annate e mezzo con gli inglesi si conclusero (con 75 partite e 20 reti) nel 2004, allorché Djorkaeff passò prima al Blackburn e poi ai New York Metrostars, con i quali vinse il campionato americano nel 2005. | 
